En 1607 llegan a las costas nativas de la confederación algoquina una tripulación de bandera británica al mando del ilustre capitán Newport (Christopher Plummer), y ante la atenta y recelosa mirada de los soprendidos nativos.

Las intenciones iniciales de la expedición británica son las de su simple asentamiento pacífico en aquellas latitudes con el legendario nombre de Jamestown, aunque pronto se darán cuenta de que las condiciones no serán nada fáciles. De hecho Newport decide regresar a Inglaterra debido a que no hay suficientes provisiones, y regresar en primavera con ellas.

Antes, ha decidido indultar a un conflictivo expedicionario de la pena de muerte, el único soldado profesional de la misma, John Smith (Colin Farrell). Y ello con la condición de hacer un trabajo en el bien de la futura comunidad; la de actuar como expedicionario en aquellos desconocidos y frondosos paisajes, a pesar del eminente peligro de asaltamiento por parte de unos indígenas que vieran en aquella expedición un intento de usurpar sus posesiones.

Una vez en marcha, pronto será apresado por el jefe indio de aquella zona, el emperador de Powhatan (August Schellenberg), cuya hija mayor Pocahontas (August Schellenberg) le salvará en última instancia de su más que posible asesinato, iniciando a partir de entonces una idílica relación simbiótica y de amor profundo.

Hasta que el emperador le decide conmutar su castigo y le manda de vuelta a su asentamiento de Jamestown. Allí le harán gobernador y pronto entrará en conflicto con sus antiguos anfitriones, los indios algoquinos de Powhatan.

Un motín en Jamestown le arrebatará finalmente el poder de gobernador, y a la llegada de Newport en la primavera de 1608, le mandan de vuelta a Inglaterra.

Ello le supone separarse de manera definitiva de su amor Pocahontas, quien ha sido comprada a un tío suyo para hacer de salvoconducto del asentamiento inglés, y bautizada como Rebecca.

Hundida tras la (falsa) noticia de la muerte de John Smith, pronto será pretendida por otro caballero inglés, el potentado cultivador de tabaco, John Rolfe (Christian Rolfe), de quien poco a poco se va enamorando hasta crear descendencia.

Un día, durante una estancia suya en la corte británica por expresa petición del rey Jaime I de Inglaterra, se enterará de que el capitán John Smith aún vive. La confusión hace que incluso su marido le concierte una cita con el propio Smith para aclarar sus ideas.

Finalmente desestima a Smith y sigue con su buen marido y su hijo.

Pocahontas morirá posteriormente víctima de la pneumonía con la esperanza y alegría de saber que su hija y su marido le sobrevivirán.